Estudos sobre biologia reprodutiva podem fornecer explicações sobre o sucesso na colonização de novas áreas, dado que características biológicas associadas às espécies invasoras podem conferir vantagem na invasão. Objetivamos avaliar variações de características reprodutivas de peixes invasores em lagoas e rios livres de barragens. Foram estudadas populações de Serrasalmus marginatus, Loricariichthys platymetopon, Ossancora eigenmanni, Auchenipterus osteomystax e Trachelyopterus galeatus em habitat lêntico (Lagoas 1 e 2) e lótico (rios Pirapozinho e Anhumas) durante as estações seca e chuvosa. Fêmeas predominaram na maioria das populações (χ², α < 0,05). Fêmeas de L. platymetopon e T. galeatus apresentaram maior índice gonadossomático durante a estação chuvosa no rio Anhumas e na Lagoa 2, respectivamente (teste de Mann-Whitney, α < 0,05). Populações de S. marginatus, L. platymetopon, O. eigenmanni e T. galeatus apresentaram atividade reprodutiva muito intensa na Lagoa 1. Trachelyopterus galeatus apresentou atividade reprodutiva muito intensa nas duas lagoas e no rio Pirapozinho. Enquanto algumas espécies exibem alto investimento reprodutivo, independentemente do tipo de habitat (T. galeatus), outras podem apresentar variações (S. marginatus e L. platymetopon). Fêmeas em maiores razões sexuais, alto investimento reprodutivo, cuidado parental, fertilização interna e desova parcelada podem ser características que favorecem o estabelecimento na área receptora. Serrasalmus marginatus e L. platymetopon apresentam estratégia de história de vida intermediária Equíbrio/Sazonal e Equilíbrio, respectivamente, enquanto A. osteomystax e T. galeatus apresentam estratégia Sazonal. Por apresentarem indivíduos que se dispersam, sobrevivem e se reproduzem em diferentes tipos de habitat, essas espécies possuem extensa área de ocorrência e invadiram com sucesso a bacia do alto rio Paraná. Portanto, são necessárias ações que controlem as populações e minimizem seus impactos.

Studies on reproductive biology can provide explanations for successful colonization of new areas, as biological characteristics associated with invasive species may confer advantage on invasion. We aimed at evaluating variations of reproductive characteristics of invasive fishes in lagoons and free-from-dam rivers. Populations of Serrasalmus marginatus, Loricariichthys platymetopon, Ossancora eigenmanni, Auchenipterus osteomystax and Trachelyopterus galeatus were studied in lentic (Lagoons 1 and 2) and lotic habitats (Pirapozinho and Anhumas rivers) during dry and wet seasons. Females predominated in most populations (χ², α < 0.05). Females of L. platymetopon and T. galeatus presented higher gonadosomatic index during the wet season in the Anhumas River and Lagoon 2, respectively (Mann-Whitney test, α < 0.05). Populations of S. marginatus, L. platymetopon, O. eigenmanni, and T. galeatus showed very intense reproductive activity in Lagoon 1. Trachelyopterus galeatus showed very intense reproductive activity in the two lagoons and the Pirapozinho River. While some species exhibit high reproductive investment, regardless of habitat type (T. galeatus), others may present variations (S. marginatus and L. platymetopon). Females with higher sex ratios, high reproductive investment, parental care, internal fertilization and split spawning may be features that favor establishment in the recipient area. Serrasalmus marginatus and L. platymetopon have Equilibrium/Seasonal and Equilibrium life history strategy, respectively, while A. osteomystax e T. galeatus have Seasonal strategy. Due to the presence of individuals that are dispersed, survive and reproduce in different habitat types, these species have an extensive area of occurrence and have successfully invaded the Upper Paraná River basin. Therefore, actions are needed to control populations and minimize their impacts.

América do Sul, barragem, espécie não nativa, invasão biológica, recrutamento

biological invasion, dam, non-native species, recruitment, South America

Os ecossistemas de água doce estão entre os mais ameaçados no mundo (Gozlan 2009; Olden et al. 2010). A modificação de rios por atividades antropogênicas (Nilsson et al. 2005; Liermann et al. 2012) aliada à intensificação na mobilidade humana facilita a transferência de espécies e contribui para a crise da biodiversidade (Clavero e García-Berthou 2005; Vitule et al. 2009; Wilson et al. 2009). A introdução de espécies é uma das principais ameaças à biodiversidade e intensificou-se nos últimos anos (Leprieur et al. 2008; Gozlan et al. 2010; Seebens et al. 2017). Em reservatórios brasileiros, os principais vetores da introdução de peixes não nativos são escapes de pisciculturas, pesca, e soltura de peixes ornamentais por aquaristas (Agostinho et al. 2007; Vitule 2009; Ortega et al. 2015). Além disso, o alagamento promovido por barragens pode eliminar barreiras geográficas naturais e conectar diferentes províncias ictiofaunísticas (Júlio Júnior et al. 2009; Vitule et al. 2012).

Muitas espécies introduzidas que se tornam invasoras têm a capacidade de tolerar condições e características de ambientes diferentes (Williamson e Fitter 1996; Marchetti et al. 2004a; Gutierre et al. 2014). Enquanto muitas espécies não se tornam invasoras, outras têm maior potencial para invadir (Olden et al. 2006; Simberloff e Rejmánek 2011).

Características reprodutivas associadas às relações biológicas e ecológicas entre as espécies e os ambientes podem auxiliar no entendimento do sucesso das invasões. Assim, o conhecimento da história de vida das espécies em relação à reprodução, o crescimento, e a manutenção de população viável é importante para prever o sucesso e o impacto de novas invasões (Moyle e Marchetti 2006). Apesar da atenção que as espécies invasoras recebem, poucos dados sobre variações nas características reprodutivas estão disponíveis (Sakai et al. 2001; Peterson et al. 2004; García-Berthou 2007). Desse modo, torna-se importante avaliar as características reprodutivas de espécies não nativas sob diferentes condições ambientais dentro da área invadida.

A construção de barragens hidrelétricas produz grandes reservatórios, considerados importantes facilitadores e vetores de introdução de espécies (Johnson et al. 2008). Um exemplo está no rio Paraná, onde a construção do reservatório de Itaipu inundou a barreira geográfica dos Saltos de Sete Quedas e permitiu o movimento de algumas espécies de peixes, resultando em uma invasão massiva do baixo para o alto da bacia do rio Paraná. Após esse evento, mais de 30 espécies de peixes colonizaram a planície de inundação do alto rio Paraná e alguns de seus afluentes (Júlio Júnior et al. 2009; Vitule et al. 2012), com o rio Paranapanema. Algumas espécies se tornaram abundantes e invadiram com sucesso a nova bacia (Bailly et al. 2011; Tonella et al. 2018), sendo a maioria de pequeno e médio porte.

Assim, no presente trabalho, foi testada a hipótese de que peixes não nativos variam seu investimento reprodutivo entre diferentes tipos de habitat. Para tanto, objetivamos avaliar características reprodutivas de cinco espécies de peixes não nativos em habitat lêntico (lagoas) e lótico (rios livres de barragens) na bacia do rio Paranapanema, sul do Brasil. As espécies estudadas foram: a piranha Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837 (Serrasalmidae, médio porte), o cascudo-chinelo Loricariichthys platymetopon Isbrücker & Nijssen, 1979 (Loricariidae, médio porte), o armado Ossancora eigenmanni (Boulenger, 1895) (Doradidae, pequeno porte) e os bagres palmitinho Auchenipterus osteomystax (Miranda-Ribeiro, 1918) e cangati Trachelyopterus galeatus Linnaeus, 1766 (Auchenipteridae, ambas de médio porte).

A maior captura por unidade de esforço foi apresentada por A. osteomystax no rio Anhumas durante a estação chuvosa, com baixa ou nenhuma captura nos demais locais (Tabela 2). Serrasalmus marginatus foi capturada essencialmente durante a estação chuvosa na maioria dos locais. A captura das demais espécies variou durante as estações e os locais de amostragem.

Em geral, as proporções sexuais foram maiores para as fêmeas nas amostras e, além de S. marginatus no rio Pirapozinho, L. platymetopon no rio Anhumas e T. galeatus em todos os locais, desviaram-se significativamente de 1F:1M (Tabela 3). A maioria das espécies apresentou comprimento padrão mínimo na maturidade maior que o já registrado na literatura (Suzuki et al. 2004, tabelas 4, 5), exceto para O. eigenmanni, cujo comprimento padrão mínimo na maturidade é estimado pela primeira vez no presente trabalho.

As populações de L. platymetopon no rio Anhumas e T. galeatus na Lagoa 2 apresentaram fêmeas com maiores valores de I_G durante a estação chuvosa (teste de Mann-Whitney, p<0,05) (Tabela 3). Houve mais indivíduos com atividade reprodutiva muito intensa na Lagoa 1 (Tabela 3). Trachelyopterus galeatus teve atividade muito intensa na maioria dos locais (Lagoas 1 e 2 e rio Pirapozinho).

Os dados da literatura revelaram que S. marginatus tem o período reprodutivo mais longo (oito meses) (Vazzoler 1996, Tabela 4). Nenhuma das espécies estudadas realiza migração reprodutiva e todas possuem desova parcelada e sazonal. Além disso, S. marginatus e L. platymetopon possuem cuidado parental, enquanto em A. osteomystax e T. galeatus a fertilização é interna (Agostinho et al. 2007). Loricariichthys platymetopon tem o maior diâmetro de oócitos maduros dentre as espécies. Portanto, S. marginatus apresenta estratégia de vida intermediária entre Equilíbio e Sazonal; L. platymetopon apresenta estratégia de Equilíbrio; enquanto que A. osteomystax e T. galeatus apresentam estratégia Sazonal (Tabela 4).

Fêmeas em maiores razões sexuais, alto investimento reprodutivo, cuidado parental e/ou fertilização interna podem ser características biológicas responsáveis pelo sucesso no estabelecimento de peixes na bacia do alto rio Paraná. Além disso, enquanto algumas espécies exibem alto investimento reprodutivo, independentemente do tipo de habitat onde ocorrem (por exemplo, T. galeatus nas lagoas e no rio Pirapozinho), outras podem apresentar acentuada variação espacial (S. marginatus e L. platymetopon). Desse modo, corrobora-se a hipótese de que peixes não nativos variam o investimento reprodutivo em diferentes tipos de habitat.

Ambientes lênticos criados pelo represamento, tais como as lagoas, podem facilitar a invasão de algumas espécies de peixes (Johnson et al. 2008). Muitas características biológicas associadas a espécies invasoras podem facilitar um processo de invasão biológica (Williamson e Fitter 1996; Sakai et al. 2001; Moyle e Marchetti 2006). Aquelas que se tornam invasoras, em geral apresentam indivíduos que se dispersam, sobrevivem, reproduzem em diferentes tipos de habitat e possuem extensa área de ocorrência em sua área de distribuição nativa (Blackburn et al. 2011). Além disso, certas características da área invadida podem aumentar a chance da invasão para uma certa espécie (invasibilidade), tais como a semelhança entre a área doadora e a receptora, o alto nível de perturbação humana (por exemplo, reservatórios), e a menor riqueza de espécies nativas na área invadida (Elton 1958; Moyle e Light 1996; Havel et al. 2005; Johnson et al. 2008). Ainda, as espécies alvo do presente estudo afetam negativamente as interações tróficas nesta região do rio Paranapanema (Garcia et al. 2018). Portanto, diante destas características é possível considerar S. marginatus, L. platymetopon, O. eigenmanni, A. osteomystax e T. galeatus como espécies invasoras na bacia do alto rio Paraná.

Essas espécies invadiram a bacia do alto rio Paraná após a inundação da barreira natural do Salto de Sete Quedas para o enchimento do reservatório de Itaipu em 1982 (Júlio Júnior et al. 2009; Vitule et al. 2012). Assim, além de possuir relativa semelhança com o alto Paraná (área receptora), a província ictiofaunística do baixo rio Paraná (área doadora) é altamente modificada por reservatórios hidrelétricos (Agostinho et al. 2008, 2016). A alta abundância de S. marginatus, L. platymetopon e T. galeatus na planície de inundação do alto Paraná (Agostinho et al. 2004; Luiz et al. 2004) pode ser atribuída às características tanto do invasor (invasividade) como dos ambientes invadidos (invasibilidade) (Moyle e Marchetti 2006). Ainda, o rio Paranapanema possui a menor riqueza de espécies nativas de peixes dentre os grandes afluentes da bacia do alto Paraná (Agostinho et al. 1997), o que conferiria menor resistência biótica para esse rio. A presença de vegetação ripária nos ambientes lóticos contribui diretamente para o estabelecimento de A. osteomystax fornecendo coleópteros e insetos terrestres para consumo. Isso demonstra que ambientes preservados também fornecem janela de oportunidade para invasão (Garcia et al. 2018).

O ajuste reprodutivo é uma característica da história de vida necessária para a colonização e a estabilidade das espécies em diferentes habitats, visto que os colonizadores são capazes de variar de acordo com as novas condições do ambiente (Williamson e Fitter 1996; Moyle e Marchetti 2006). Após a colonização inicial, se as espécies introduzidas investem fortemente em atributos reprodutivos, podem tornar a população auto-sustentável, ou seja, estabelecida (Blackburn et al. 2011). As fêmeas de L. platymetopon apresentaram maiores valores de índice gonadossomático no rio Anhumas durante a estação chuvosa. Na bacia do rio Cuiabá (área nativa), as intensas enchentes estão correlacionadas com o desenvolvimento gonadal de espécies com cuidado parental (Bailly et al. 2008), tais como S. marginatus e L. platymetopon.

Em geral, as espécies generalistas têm grande área de distribuição e alta frequência de ocorrência em sua área nativa. Também pode ocorrer o mesmo quando tais espécies são introduzidas em novas áreas. Portanto, é comum que espécies com essas características autoecológicas se tornem invasoras quando introduzidas em novas áreas (Williamson e Fitter 1996; Sakai et al. 2001; Moyle e Marchetti 2006; Olden et al. 2006). Assim, após o estabelecimento em áreas lênticas, S. marginatus e L. platymetopon conseguiram colonizar ambientes lóticos. Enquanto a espécie de piranha nativa do alto Paraná Serrasalmus maculatus Kner, 1858 possui maior atividade reprodutiva apenas em ambientes lênticos (Agostinho e Júlio Jr. 2002; Agostinho 2003), a invasora S. marginatus apresentou alto investimento reprodutivo tanto em habitat lêntico (Lagoa 1) quanto em lótico (rio Anhumas). Foram necessários seis anos após a introdução para que S. marginatus ultrapassasse S. maculatus em abundância na planície de inundação do alto rio Paraná, e desde então manteve sua dominância (Alves et al. 2017). Além disso, a ausência de captura de S. marginatus na estação seca sugere que a espécie não permanece todo seu ciclo de vida dentro dos locais amostrados. Serrasalmus marginatus possui estratégia de vida intermediária entre Equilíbrio e Sazonal (Winemiller e Rose 1992), com cuidado parental. A espécie constrói e cuida dos ninhos durante o período reprodutivo (Agostinho 2003), o que confere maior sobrevivência da prole.

O cuidado parental ou a fertilização interna (i.e., esperma depositado dentro do corpo da fêmea com gonopódio do macho) são características presentes em outras espécies invasoras na bacia do alto Paraná (Agostinho e Júlio Jr. 1999). Embora os peixes com qualquer estratégia de história de vida possam invadir, o sucesso na invasão é mais provável em espécies com cuidado parental (Marchetti et al. 2004b; Moyle e Marchetti 2006). Espécies com cuidado parental realizam desova parcelada por um longo período, tem baixa fecundidade e ovos grandes e adesivos (Vazzoler 1996). Essas espécies investem grande quantidade de energia por indivíduo em sua prole (Bailly et al. 2008). Serrasalmus marginatus é capaz de atacar um predador potencial para defender sua prole e defender um território (Agostinho 2003). Por outro lado, os machos de L. platymetopon carregam a massa de ovos sob a parte posterior do disco oral durante a incubação, sendo esta uma estratégia que aparentemente seria eficiente em ambientes com variações nas condições limnológicas e no nível da água, como em reservatórios (Marcucci et al. 2005). Dentre as espécies estudadas, L. platymetopon possui oócitos maduros com os maiores diâmetros (3.197,1 µm) (Vazzoler 1996). Apesar de espécies com cuidado parental ou fertilização interna possuírem menor fecundidade do que as demais espécies, em geral elas possuem maiores diâmetros de oócitos maduros (Vazzoler 1996; Suzuki et al. 2000). Essa característica confere ovos maiores que originam larvas mais desenvolvidas (precociais) no momento da primeira alimentação exógena (Balon 1984), e que eclodem em estágio de pós-flexão (Nakatani et al. 2001). Portanto, espécies não nativas com alta sobrevivência da prole, ou seja, que adotam a estratégia de Equilíbrio (Winemiller e Rose 1992), podem ter maior sucesso no estabelecimento de novos ambientes (Olden et al. 2006).

As características reprodutivas intrínsecas, como a atividade reprodutiva e o cuidado parental, podem ter beneficiado a colonização de diferentes tipos de habitat por L. platymetopon na bacia do alto rio Paraná. Loricariichthys platymetopon é capaz de apresentar alta abundância em todos os biótopos e sua atividade reprodutiva é considerada maior em habitat lêntico e semi-lótico (Dei Tós et al. 1997; Marcucci et al. 2005; Bailly et al. 2011). Neste estudo, L. platymetopon demonstrou que a estratégia de Equilíbrio, ou seja, com período prolongado de desova e cuidado com os ovos, é eficiente na colonização de todos os tipos de biótopos. Esse fato pode ser atribuído ao hábito de indivíduos em fases iniciais que se abrigam na vegetação aquática (Baumgartner et al. 1997). Esses ambientes oferecem maior disponibilidade de alimento e abrigo, bem como menores restrições no transporte dos ovos (Dei Tós et al. 1997; Bailly et al. 2011).

No reservatório de Rosana, as maiores capturas de espécies com fertilização interna são de A. osteomystax e T. galeatus. Outros representantes de Auchenipteridae e nativos do rio Paranapanema são o bocudinho Tatia neivai (Ihering, 1930) e o manduvê Ageneiosus militaris Valenciennes, 1835. As espécies invasoras tiveram suas abundâncias aumentadas no reservatório de Rosana e na planície de inundação do alto rio Paraná, especialmente em áreas lênticas e no reservatório de Itaipu (Suzuki et al. 2005). As fêmeas de Auchenipteridae fertilizadas transportam os oócitos maduros e espermatozóides antes da fertilização e da desova (Meisner et al. 2000). Assim, as fêmeas já estarão fertilizadas quando as condições ambientais forem adequadas para a desova (Pusey e Stewart 1989). Vale destacar que para espécies com fertilização interna, as fêmeas uma vez fertilizadas não precisam mais dos machos e podem colonizar ambientes sozinhas. Auchenipterus osteomystax e T. galeatus geralmente protegem sua prole (Bailly et al. 2008), além de adotarem estratégia Sazonal (Winemiller e Rose 1992). Suas larvas apresentam desenvolvimento relativamente rápido e são bem desenvolvidas quando eclodem (Sanches et al. 1999; Bialetzki et al. 2001).

Auchenipterus osteomystax utiliza o rio Anhumas como área de reprodução. Dentre as demais espécies, A. osteomystax possui o período reprodutivo mais curto e a maior fecundidade registrada (Vazzoler 1996). Já Trachelyopterus galeatus apresentou atividade reprodutiva de intensa a muito intensa. Na área nativa, as enchentes são menos importantes para espécies com fertilização interna, e, portanto, não dependem de fatores ambientais para reproduzir (Bailly et al. 2008). Porém, a ocorrência de inundações parece ser crucial para a sobrevivência de juvenis das duas estratégias (cuidado parental e fecundação interna), porque tais inundações aumentam a chance de sobrevivência durante o desenvolvimento inicial (Bailly et al. 2008). A maior fecundidade de espécies que adotam a estratégia Sazonal confere vantagem na colonização tanto de áreas lóticas, como no caso de A. osteomystax no rio Anhumas, quanto em áreas lênticas, como T. galeatus nas lagoas.

As cinco espécies avaliadas possuem desova parcelada e sazonal (Vazzoler 1996; Nakatani et al. 2001; Orsi 2010). A desova de vários lotes por período reprodutivo (desenvolvimento oocitário sincrônico em mais de dois grupos) favorece o estabelecimento por aumentar a probabilidade de envolver uma janela de oportunidade em um ambiente variável (Agostinho et al. 2007). Assim, deve haver uma vantagem adaptativa na produção de vários grupos de oócitos sobre as espécies que produzem único grupo, uma vez que o primeiro grupo pode apresentar riscos devido a flutuações no nível da água (Lowe-McConnell 1999), como nas lagoas estudadas, cujo nível pode variar de acordo com o controle do nível do reservatório de Rosana. Desse modo, um segundo grupo de oócitos pode garantir a prole do período reprodutivo.

A baixa captura de Ossancora eigenmanni pode estar relacionada ao mesmo que ocorreu com a invertívora Trachydoras paraguayensis (Eingenmann & Ward, 1907) (Doradidae) (Tonella et al. 2018). No início da invasão, T. paraguayensis era abundante na planície do alto rio Paraná. Porém, ao longo dos anos houve uma queda drástica e não se manteve abundante. A disponibilidade de organismos bentônicos pode ter influenciado a queda de T. paraguayensis após a redução no aporte de nutriente e sedimento pelo reservatório de Porto Primavera, construída em 1998 (Tonella et al. 2018). Os reservatórios de Rosana e Taquaruçu são os últimos de uma sequência de 11 no canal principal e também podem não estar recebendo aporte de sedimento suficiente para manter populações abundantes de O. eigenmanni. Desse modo, apesar de O. eigenmanni ocorrer nas lagoas principalmente durante o período chuvoso, a maior abundância no rio Anhumas deve ser devido seu aporte de nutriente e sedimento.

Em resumo, não há um conjunto de características capazes de prever quais espécies de peixes terão sucesso na invasão (Moyle e Marchetti 2006). Contudo, tanto as características biológicas (i.e., invasividade) quanto a área invadida (invasibilidade) podem facilitar o estabelecimento e a dispersão. O cuidado parental de S. marginatus (estratégia de história de vida intermediária Equilíbrio/Sazonal) e L. platymetopon (estratégia Equilíbrio), a fertilização interna de A. osteomystax e T. galeatus (estratégia Sazonal), proporção sexual tendendo para fêmeas, desova parcelada, oócitos grandes e adesivos, e maior fecundidade parecem ser características importantes para o estabelecimento e manutenção de populações abundantes. Além das características biológicas reprodutivas, outras características biológicas (como espinhos nas nadadeiras) podem prevenir ou interromper a eficiência dos predadores nessas espécies favorecendo seu estabelecimento. Portanto, características de vida de peixes invasores devem ser estudadas sob diferentes aspectos para entender seus efeitos potenciais sob a dinâmica populacional e assim se propor ações para se evitar novas introduções ou gerar medidas para controlar ou erradicar essas espécies. Por fim, sugerimos que essas espécies tenham sua pesca liberada e incentivada por órgãos responsáveis a fim de controlar as populações e minimizar seus impactos.

Os autores agradecem A. Casimiro, A. Costa, A. Souza, E. Santana e M. Yabu pela assistência durante as amostragens de campo; F. Jerep (MZUEL) pela ajuda na identificação dos espécimes; e Ana Maria Leal-Zanchet e revisores anônimos pelas sugestões. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Código de Financiamento 001. O trabalho também recebeu apoio financeiro do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CPNq) (n. 455580/2014-6).